しかし力が均衡しているのか延長戦に入っても０対０のまま試合は続き、ついに朝を向かえて引き分け再試合となる。バットはそれまで万年が持つことになったが、鬼太郎はこのままでは良くないと福の神に頼んでバットの力を消してもらう。そして海外遠征で一本のヒットも打てなかった万年はあらためて自分の力を鍛えるべく、また努力を始めた。
そこへニュースを見て駆けつけた鬼太郎があかなめを説得しに現われた。しかし、あかなめは反応しないばかりか、鬼太郎を飲み込んでしまう。だが、飲み込まれた腹の中で鬼太郎は無事だった人間たちを励ましながらエンマ大王に連絡を取り、あかなめを元に戻すには豊の木の種を体内に入れ、あかなめをおかしくしている未知の毒を浄化するしかないと教えてもらう。
豊の木の種は東京を救った英雄として名を売ろうと考えたねずみ男の手に渡り、ネコ娘ごとあかなめに飲み込まれた。するとあかなめの身体から木の枝が生え始め、巨大な豊の木になっていく。そこになった実の中から救助される人間たち。そして巨大化したことも忘れ、あかなめも元の姿に浄化されるのだった。
山道で迷った青年が偶然眠りについていた妖怪いやみを目覚めさせてしまう。百年ぶりに活動を再開したいやみによって、町の人間たちは楽しい気持ちを吸われて気力を失っていった。鬼太郎にも少し影響が出てきて、目玉おやじに言われ慌てていやみの捜索を開始する。
一方、ねずみ男はいやみからイイ気持ちになる気体・イロ気を吸わせてもらい、有頂天になって結婚しようとユメコを誘拐した。それを知って駆けつけた鬼太郎だったが、油断したところにいやみのイロ気を浴びて、ねずみ男と一緒にユメコに結婚を迫る始末。目玉おやじが止めるのも聞かず、ユメコを奪い合う鬼太郎とねずみ男。強烈なおならでユメコを奪い取ったねずみ男はいやみのもとへ、一方の鬼太郎はイロ気を洗い流され正気に戻った。
再びいやみに戦いを挑む鬼太郎に同じ手は二度も通用せず、いやみはついにその正体を現わす。しかし、鬼太郎キックがいやみの弱点を直撃して騒動も無事解決するのだった。
そのころ、日本で大暴れする外国妖怪。そこへ駆けつけた鬼太郎は、妖怪ラリーがここ日本で開催されること、ぬらりひょんが逃げ出し自分が日本代表にされたことを知る。この場を収め日本妖怪を助けるために、鬼太郎は日本代表として力を尽くすことを誓う。
妖怪たちの支配権がかかっているため、スタート早々荒れ模様で始まる妖怪ラリー。各々の妖力を使って相手を蹴散らす展開にリタイヤが続出する。そして最終的にレースは、鬼太郎とバックベア−ドの一騎打ちとなった。バックベアードの怪光線を潜りぬけデッドヒートを演じる鬼太郎は、車を大破させながらも見事にチェッカーを受け優勝する。
だが鬼太郎は支配権を放棄、それに妖怪たちも感謝して鬼太郎をたたえた。
一方ベリアルの復活を知った日本妖怪は、ベリアルの次の目標が妖怪図書館だと聞き、その行く手を足止めをする者と、妖怪図書館でベリアルの弱点を調べる者の二手に分かれた。だがベリアルの強大な魔力の前に次々に敗れていく日本妖怪たち。そしてついにベリアルは妖怪図書館までやって来てしまう。
身体を六つの怪球に変化させ襲ってきたベリアルに、弱点の解らぬまま立ち向かう鬼太郎。もうダメかと思ったその時、弱点が一つしかない心臓だと教えられた鬼太郎はギリギリの逆転勝利を収めた。
異変を知った砂かけばばあが妖怪玉で鬼太郎を探ると、その魂は火車のものだった。あわてて火車の体を捜すと、そこには鬼太郎の魂が入っていた。火車の秘密の妖力とは魂を入れ替えることだった。鬼太郎の体を取り戻すため、火車の好物のモチを餌に誘き出した砂かけばばあ。しかし作戦は失敗、目玉おやじがモチに練りこまれてしまう。
だが、目玉おやじの奥義「逆モチ殺し」で火車の魂は鬼太郎の体から分離、元の体を取り戻した鬼太郎の反撃に火車も退治された。
急激な変化は人間たちの反感を呼ぶと説得する鬼太郎だったが、山男はそれに応じない。人間たちもマンモスフラワーを切り倒そうとするが、現代文明でさえ兵器でも使わない限り歯が立たない。この状況を打開しようと目玉おやじは、妖怪なのに文明や技術の進歩に興味を持つ夜行さんの力を借りることにする。
気難しい夜行さんのプライドをくすぐり、鬼太郎は妖怪と文明の力を融合させた「妖怪戦車」を貸してもらう。つるべ火と化火の火炎放射や、何でも吸い込む野づち砲などで原始の木々を消滅させ、街と人間は文明を再び取り戻した。
しかし、妖怪香炉の悪夢エネルギーで飛行船は撃ち落され、鬼太郎たちは捕まってしまう。勝利を確信したぬらりひょんは、捕らえた中からユメコを連れて来るように朱の盤に命令する。処刑するものと勘違いした朱の盤は助けようとして、ユメコに隙を突かれ倒されてしまう。
立場は逆転したかに思えたが、ぬらりひょんは妖怪香炉から鬼太郎に怨みを持つ妖怪の魂を実体化させた。みんなに危害を加えさせないように、悪夢の妖怪軍団を引き寄せてたった一人で戦う鬼太郎。その間にシーサーがぬらりひょんから奪った妖怪香炉の火を消し、悪夢の妖怪軍団を消滅させる。夢の世界に平穏な時が戻り、人間たちも安らかな眠りを取り戻した。
しかし日本妖怪の中心である鬼太郎を倒すためヒ一族がゲゲゲの森に現われた。鬼太郎でさえヒ一族相手ではみんなを逃がすだけで精一杯だった。目玉おやじはこの危機を乗り越えるため、ヒ一族を操る存在を倒そうと「妖怪決死隊」を組織するが、わずかな仲間だけでヒ一族に戦いを挑むことになる。
だがこの最大の危機を救ったのは、一度は同盟を断ったぬらりひょん配下の悪党妖怪たちだった。戦闘を任せて奥へと進んだ目玉おやじは、今回の事件の黒幕である女夜叉を見つける。瀕死の女夜叉からヒ一族の秘密を聞いた目玉おやじは、元の姿に戻れる丸薬を鬼太郎に飲ませ救出に成功。鬼太郎は竜巻でヒ一族を海に叩き落し、その正体であるヒルに戻して戦いに勝利した。
鬼太郎は幾つもの難事件を解決して、お上から一目置かれている存在なのだ。番屋で見た死体の傷は猫の爪ではなかったので、鬼太郎は怪しいのはその虚無僧だと考える。
その晩、山形屋の家族を殺そうと現われた妖怪板鬼だが、家族は鬼太郎の指示で砂かけばばあたちに代わっていた。全ては山形屋を手に入れようと、板鬼を操っていた虚無僧・百々爺の企みだったのだ。お玉は百々爺の魔手から山形屋を救うため、盾となり命を落としてもなお、魂となって鬼太郎を助けて板鬼と百々爺を退治する。
事件も一件落着した山形屋は、お玉の墓に感謝して静かに手を合わせていた。
